黃酮（Flavonoids）是植物中廣泛存在的一類次生代謝物，具有色素、紫外保護(hù)、抗氧化和信號(hào)調(diào)控等多種功能。近年來研究表明，黃酮還與氧化還原調(diào)控、激素互作、轉(zhuǎn)錄響應(yīng)以及非生物脅迫響應(yīng)和生物防御等過程密切相關(guān)。作為連接植物“防御”與“馴化/適應(yīng)”的重要代謝樞紐，黃酮能夠幫助植物將UV-B/強(qiáng)光、干旱、高溫、鹽脅迫、低溫以及病原和蟲害等外界刺激，轉(zhuǎn)化為代謝與生理層面的適應(yīng)性變化。

近日，揚(yáng)州大學(xué)園藝園林學(xué)院金飚課題組等在Plant, Cell & Environment在線發(fā)表題為Plant Flavonoids: Biosynthesis, Regulation, and Roles in Biotic and Abiotic Stresses的特邀綜述。該文系統(tǒng)梳理了黃酮的植物界分布、生物合成、亞細(xì)胞運(yùn)輸、轉(zhuǎn)錄調(diào)控、結(jié)構(gòu)修飾及其在非生物和生物脅迫中的作用，并進(jìn)一步從進(jìn)化、細(xì)胞區(qū)室化、信號(hào)互作和作物應(yīng)用轉(zhuǎn)化等層面，總結(jié)了黃酮研究的關(guān)鍵進(jìn)展與未來方向，為理解黃酮參與植物逆境適應(yīng)提供了新的參考。

一、植物界分布：黃酮多樣性的進(jìn)化圖譜

黃酮是陸生植物化學(xué)多樣性的重要標(biāo)志。植物較早形成了保守的C15黃酮基本骨架和CHS/CHI等核心合成步驟；隨后，不同譜系通過下游分支反應(yīng)的獲得、丟失與分化，以及P450、2OGD、SDR等修飾酶家族的擴(kuò)張，形成了多樣化的黃酮類型。因此，黃酮的植物界分布不僅體現(xiàn)為不同類群中化合物有無和類型的差異，更反映了植物在長(zhǎng)期進(jìn)化中適應(yīng)光脅迫、氧化脅迫和生物脅迫的化學(xué)策略。

不同植物類群中的黃酮分支具有明顯譜系特征（圖1）。例如，不同植物類群形成紅色素的方式并不相同：開花植物主要依賴3-羥基花青素，許多蕨類植物以3-脫氧花青素為主，泥炭蘚和苔類植物中則分別存在sphagnorubins和auronidins等相關(guān)色素；部分石竹目植物以甜菜色素替代花青素，說明相似的光保護(hù)和生態(tài)信號(hào)功能可由不同代謝系統(tǒng)實(shí)現(xiàn)。此外，異黃酮主要富集于豆科，參與抗菌防御和根瘤菌共生；橙酮、異戊烯基化黃酮等類群特異成分，也體現(xiàn)了黃酮在傳粉、膜結(jié)合和抗病蟲防御中的適應(yīng)性分化。對(duì)于植物來說，黃酮化學(xué)型的差異并非越多越好，而是與物種所處生態(tài)位、組織功能及脅迫類型密切匹配，體現(xiàn)出明顯的進(jìn)化選擇特征。

圖1 不同類型黃酮的結(jié)構(gòu)特點(diǎn)及其在植物中的分布

二、黃酮合成、運(yùn)輸和轉(zhuǎn)錄調(diào)控機(jī)制

黃酮合成以CHS和CHI等核心酶為起點(diǎn)，隨后通過FLS、DFR、ANS、FNS、IFS等分支酶，將代謝流導(dǎo)向黃酮醇、花青素相關(guān)產(chǎn)物、黃酮和異黃酮等不同分支。不同組織和環(huán)境條件下，黃酮代謝流的分配存在差異，這也是其功能多樣化的重要基礎(chǔ)。黃酮功能的形成不僅取決于合成了多少，還取決于代謝流被導(dǎo)向何種支路、生成何種修飾形式，以及最終被運(yùn)送到何種細(xì)胞區(qū)室。

合成后的黃酮還需要被精準(zhǔn)運(yùn)輸和儲(chǔ)存。ABC/MATE轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白、GST配體蛋白以及囊泡運(yùn)輸共同參與黃酮向液泡、細(xì)胞壁或質(zhì)外體的轉(zhuǎn)運(yùn)，決定其在細(xì)胞內(nèi)外的分布和作用位置（圖2）。這種“合成—修飾—轉(zhuǎn)運(yùn)—隔離（sequestration）”的一體化調(diào)控，是黃酮既能發(fā)揮局部保護(hù)作用、又避免對(duì)細(xì)胞自身造成干擾的重要基礎(chǔ)。

圖2 黃酮的合成及亞細(xì)胞運(yùn)輸

在轉(zhuǎn)錄調(diào)控層面，MYB–bHLH–WD40（MBW）復(fù)合體是黃酮合成的重要調(diào)控模塊，WRKY、NAC、bZIP等轉(zhuǎn)錄因子也參與其中（圖3）。黃酮結(jié)構(gòu)修飾上主要有羥基化（Hydroxylation）、糖基化（Glycosylation）、甲基化（Methylation）、?；ˋcylation）參與了脅迫響應(yīng)與適應(yīng)（圖3）。此外，不同修飾會(huì)顯著改變黃酮的穩(wěn)定性、親疏水性、反應(yīng)活性、液泡儲(chǔ)存能力以及與膜、金屬離子和生物大分子的互作方式，因此修飾本身就是決定黃酮功能分化的關(guān)鍵層級(jí)。值得注意的是，綜述還將黃酮調(diào)控網(wǎng)絡(luò)放在更上游的信號(hào)框架中討論，指出JA、SA、ABA等激素響應(yīng)因子可與MBW模塊及WRKY、NAC、bZIP等共同整合環(huán)境信號(hào)，從而在防御收益與生長(zhǎng)代價(jià)之間實(shí)現(xiàn)平衡。

圖3 黃酮生物合成途徑的轉(zhuǎn)錄調(diào)控及后期修飾對(duì)其性質(zhì)的影響

三、黃酮參與多層次逆境響應(yīng)的功能和機(jī)制

在UV-B、高溫、干旱、鹽脅迫和病原侵染等條件下，植物體內(nèi)ROS水平往往迅速升高。黃酮可作為信號(hào)分子，激活細(xì)胞逆境響應(yīng)與防御機(jī)制。黃酮也可通過酚羥基結(jié)構(gòu)直接清除ROS，并與抗壞血酸-谷胱甘肽循環(huán)相互配合，幫助維持細(xì)胞氧化還原穩(wěn)態(tài)。綜述同時(shí)提醒，應(yīng)謹(jǐn)慎評(píng)估不同黃酮在活體植物中的真實(shí)抗氧化貢獻(xiàn)，因?yàn)槠渥饔脧?qiáng)弱與分子結(jié)構(gòu)、亞細(xì)胞定位、積累濃度以及脅迫類型密切相關(guān)。

此外，部分黃酮能夠嵌入細(xì)胞膜，調(diào)節(jié)膜流動(dòng)性和脂質(zhì)排列，從而降低脂質(zhì)過氧化損傷。黃酮還可影響PIN介導(dǎo)的生長(zhǎng)素運(yùn)輸、ABA誘導(dǎo)的氣孔運(yùn)動(dòng)，以及JA/SA介導(dǎo)的防御反應(yīng)。也就是說，黃酮并非只是清除自由基的終端產(chǎn)物，更是連接膜穩(wěn)態(tài)、激素信號(hào)、發(fā)育調(diào)控與逆境應(yīng)答的活躍參與者。

Ca2?、ROS及JA、SA、ABA等激素信號(hào)可進(jìn)一步影響黃酮相關(guān)基因表達(dá)，使植物根據(jù)環(huán)境變化動(dòng)態(tài)調(diào)整黃酮積累。這種雙向互作關(guān)系意味著：黃酮既是脅迫信號(hào)下游的重要輸出，也是反過來塑造細(xì)胞上游信號(hào)狀態(tài)的調(diào)節(jié)節(jié)點(diǎn)。

在金屬脅迫下，黃酮可通過特定羥基和羰基位點(diǎn)與Fe、Cu、Zn、Al等金屬離子結(jié)合，減少金屬催化的氧化損傷，形成一層非酶促保護(hù)機(jī)制。除金屬脅迫外，綜述還提到黃酮在營(yíng)養(yǎng)缺素、機(jī)械損傷和新型污染脅迫中的作用正在受到越來越多關(guān)注，顯示其保護(hù)功能具有較強(qiáng)的普適性。

四、各種逆境響應(yīng)

論文進(jìn)一步綜述了黃酮在光、紫外、熱、低溫、干旱、鹽、金屬、營(yíng)養(yǎng)缺素、損傷、微塑料脅迫以及病原菌和蟲害防御的作用（圖4）。整體來看，黃酮在不同逆境中的作用模式具有一定共性—即通過光篩/遮蔽、抗氧化、膜保護(hù)、激素互作、代謝重編程和直接防御等多機(jī)制協(xié)同，提高植物存活與適應(yīng)能力。

在UV-B和強(qiáng)光脅迫下，植物可通過UVR8–COP1–HY5等光信號(hào)通路誘導(dǎo)黃酮合成。黃酮醇，尤其是槲皮素及其糖苷，具有較強(qiáng)的紫外吸收和抗氧化能力，有助于降低光氧化損傷。綜述還指出，黃酮通路中間體本身也可能參與超越經(jīng)典UV-B信號(hào)通路的功能調(diào)節(jié)，提示黃酮代謝與光信號(hào)之間存在更復(fù)雜的雙向聯(lián)系。

在高溫脅迫下，黃酮可通過調(diào)節(jié)ROS穩(wěn)態(tài)和代謝重編程增強(qiáng)植物耐熱性。但花青素分支常對(duì)高溫較為敏感，在部分果實(shí)和花器官中會(huì)出現(xiàn)積累下降。因此，不同黃酮分支對(duì)熱脅迫的響應(yīng)并不一致，耐熱改良不能簡(jiǎn)單等同于提高總黃酮含量。

在低溫條件下，黃酮醇和花青素有助于維持氧化還原平衡；在干旱和鹽脅迫下，黃酮?jiǎng)t通過抗氧化、代謝重塑、離子穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)及根系發(fā)育調(diào)控等過程參與植物適應(yīng)。在病原侵染和昆蟲取食中，黃酮還可作為植保素、抗菌物質(zhì)或取食抑制因子，增強(qiáng)植物防御能力。部分黃酮及其修飾產(chǎn)物還直接參與病原抑制、取食行為干預(yù)和宿主-侵染者互作重塑，體現(xiàn)出從“代謝防御”到“生態(tài)防御”的多層次功能。

圖4 黃酮在非生物和生物脅迫適應(yīng)中的作用

五、未來研究方向

未來研究仍需進(jìn)一步明確黃酮在活體植物抗氧化體系中的實(shí)際貢獻(xiàn)，解析不同黃酮分支的代謝流分配，并加強(qiáng)組織和細(xì)胞尺度上黃酮積累、轉(zhuǎn)運(yùn)與保護(hù)作用之間關(guān)系的研究。綜述進(jìn)一步提出，未來需要從上游調(diào)控和表觀遺傳兩個(gè)方向推進(jìn)：一方面，解析MBW復(fù)合體與WRKY、NAC、bZIP及JA/SA/ABA響應(yīng)因子的整合機(jī)制，以更精準(zhǔn)地調(diào)控黃酮化學(xué)型并減少生長(zhǎng)代價(jià)；另一方面，關(guān)注DNA甲基化、H3K27me3等表觀遺傳標(biāo)記是否作用于黃酮合成基因或其上游轉(zhuǎn)錄因子，從而賦予植物對(duì)重復(fù)光、鹽或病原脅迫更快的“預(yù)激（priming）”能力。

從應(yīng)用角度看，未來可圍繞器官/組織尺度的代謝流控制、低成本高防御效應(yīng)的修飾酶和轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白，以及脅迫誘導(dǎo)型或器官特異性調(diào)控策略開展作物抗逆改良。這也意味著，黃酮研究的目標(biāo)正在從逆境生理指標(biāo)邁向按需部署的農(nóng)業(yè)防御模塊。

六、結(jié)語

該綜述系統(tǒng)總結(jié)了黃酮從合成、運(yùn)輸、調(diào)控到功能執(zhí)行的研究進(jìn)展，指出黃酮不僅是抗氧化產(chǎn)物，也參與環(huán)境信號(hào)轉(zhuǎn)化、激素互作和防御反應(yīng)。更重要的是，黃酮連接了植物對(duì)外界脅迫的感知、代謝重塑與適應(yīng)性輸出，是理解植物如何在復(fù)雜環(huán)境中兼顧生長(zhǎng)與防御的重要切入點(diǎn)。在氣候變化和復(fù)合逆境加劇的背景下，深入理解黃酮調(diào)控網(wǎng)絡(luò)，將為作物抗逆育種和栽培管理提供新的思路。

Graphical Abstract: 黃酮參與植物多重逆境響應(yīng)作用的簡(jiǎn)示圖

揚(yáng)州大學(xué)園藝園林學(xué)院博士生任世雄、講師崔佳雯為該論文共同第一作者，揚(yáng)州大學(xué)園藝園林學(xué)院路兆庚副教授和金飚教授為該論文共同通訊作者。研究得到了國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目的支持。

https://doi.org/10.1111/pce.70540